Seinen jetzigen Namen erhielt der Apollinarisberg zu Beginn des 15. Jahrhunderts durch die hier verehrten Reliquien des hl. Apollinaris. Seit wann sie sich hier befinden ist nicht genau bekannt, sehr wahrscheinlich aber seit den letzten Jahrzehnten des 14. Jahrhunderts. Hinweis dafür ist einmal die seit 1384 belegte Wallfahrt zum hl. Apollinaris, sowie der aus dem 14. Jahrhundert stammende Sarkophag in der Krypta, in dem bis heute die Hauptreliquie aufbewahrt wird. Hinzu kommen vor allem Belege aus der Zeit des Streits zwischen dem Herzog von Jülich, Wilhelm II., und dem Abt der Benediktinerabtei Siegburg Ende des 14. Jahrhunderts. Dieser Konflikt hatte die Aufteilung der Apollinarisreliquie zur Folge. Ritter Gerhard von Einenburg brachte zu  Beginn des Streits das Haupt des hl. Apollinaris auf die Landskrone (bei Bad Neuenahr) in Sicherheit (um 1380-1394).

Den größten Teil der Reliquie brachte der Herzog von Jülich 1383 in seine Residenzstadt Düsseldorf, wo er sie dem Kollegiatsstift St. Lambertus schenkte. In der Folgezeit wurde der hl. Apollinaris Stadtpatron von Düsseldorf. 1394 kam dann die Hauptreliquie zurück auf den Apollinarisberg.  

Während der österreichischen Erbfolgekriege (1740-1748) ließ der Abt von Siegburg das Haupt des hl. Apollinaris nach Köln in Sicherheit bringen, von wo aus es 1750 nach Remagen zurückkehrte. Als 1793 die französischen Revolutionstruppen das linke Rheinland besetzten, brachte man das Apollinarishaupt zunächst in Remagen selbst unter, von dort nach Unkel und später nach Siegburg. Nach der Aufhebung der Abtei Siegburg 1803 blieben die Reliquien noch eine Zeitlang dort. 1812 kamen sie dann nach Düsseldorf. Nach dem Abzug der Franzosen setzten sich die Remagener für die Rückkehr des Apollinarishauptes ein, so dass es am 25. Januar 1826 zurückgeholt werden konnte und in der Pfarrkirche St. Peter und Paul aufbewahrt wurde. Erst nach Fertigstellung der jetzigen Apollinariskirche kehrte das Haupt des Heiligen am 23. Juli 1857 auf den Berg zurück. Wenige Monate zuvor hatte der Erbauer der Apollinariskirche, Graf von Fürstenberg-Stammheim, die Franziskaner nach Remagen geholt. Seit dieser Zeit findet jährlich die zweiwöchige Apollinariswallfahrt Ende Juli / Anfang August statt.

Ende 2006 verließen die Franziskaner den Apollinarisberg und die “Gemeinschaft der gekreuzigten und auferstandenen Liebe” übernimmt die Wallfahrt. Am ersten Wallfahrtstag der großen Apollinariswallfahrt im Jahr 2007 erteilt Herr Bischof Dr. Reinhard Marx der neuen Gemeinschaft auf dem Berg den Auftrag, die alte Tradition des "Aufsetzens des Hauptes" wieder herzustellen.

Während dieser Jubiläumswallfahrt (150 Jahre Kirchweihe und 150 Jahre Zurückkehr der Reliquien auf dem Berg) waren sechs Bischöfe auf dem Berg, darunter auch der Nuntius des Papstes in Deutschland, Herr Erzbischof Dr. Erwin Ender.

Über die Herkunft der Reliquie können nur Vermutungen angestellt werden. Wahrscheinlich stammen sie aus der Benediktinerabtei Siegburg, die eine ihrer kostbaren Reliquien ihrer 1117 gegründeten Propstei auf dem heutigen Apollinarisberg überließ. Bis 1793  betreuten die Siegburger Benediktiner die alte Apollinariskirche.

Eine im 16. Jahrhundert entstandene Legende bringt Apollinaris mit dem gleichnamigen Bischof von Ravenna (+ um 200) und die Apollinarisreliquie mit der Übertragung der Gebeine der Heiligen Drei Könige 1164 von Mailand nach Köln durch Erzbischof Rainald von Dassel in Verbindung. Diese Verbindung ergibt sich vermutlich aus dem Datum der Übertragung der Gebeine der heiligen Drei Könige nach Köln am 23. Juli 1164, dem Festtag des hl. Apollinaris von Ravenna.

Die Legende erzählt, dass Rainald von Dassel mit seiner Flotte zwischen Remagen und Erpel nicht weiterkam, bis er die Reliquie des hl. Apollinaris auf den jetzigen Apollinarisberg gebracht hatte. Hintergrund ist die Tatsache, dass der Kölner Erzbischof in Erpel Rast gemacht hat, bis die Vorbereitungen zur Übertragung der Dreikönigsreliquien in Köln abgeschlossen waren..